1924년 뉴올리언스에서 태어났다. 본명은 트루먼 스트렉퍼스 퍼슨스. 네 살 되던 시절, 부모의 이혼을 겪고 앨라배마 주의 몬로빌에서 성장했다. 이 시절에 하퍼 리(<앵무새 죽이기>의 작가)와 친구가 되었고, 어머니의 재혼으로 ‘트루먼 카포티’라는 이름을 가지게 되었다. 트리니티 스쿨과 세인트 존 아카데미 등을 다니다가 열일곱이 되자 학교를 그만 두고, 「뉴요커」 지의 사환으로 일했다.

초기 소설들은 여러 잡지에 게재됐고, 1946년에는 오 헨리 상을 수상한다. 첫 번째 소설 <다른 목소리, 다른 방(other voices, other rooms)>(1948)은 동성애를 다루는 방식 때문에 큰 반향을 일으켰다. 카포티는 이 시기에 유망한 젊은 작가로, 또 날카롭고 재치있는 언변으로 사교계 파티를 누비는 명사로서 이름 높았다. 유럽으로 건너간 그는 말론 브란도의 전기를 비롯하여 연극과 영화, 뮤지컬을 썼다.

미국으로 돌아와 집필한 작품 <티파니에서 아침을(breakfast at Tiffany’s)>은 블레이크 에드워즈 감독, 오드리 헵번 주연의 동명 영화로 만들어졌다. 이후 상업적인 성공을 거둔 단편 ‘크리스마스의 추억’을 비롯하여 여러 작품들을 발표했다. 1984년 캘리포니아 로스앤젤레스에서 사망했다.