상아탑 바깥에 있는 대부분의 사람들은 톨킨을 《반지의 제왕》 3부작과 《호빗》의 저자로 기억하지만 그는 작가이자, 1925년부터 1945년까지 옥스포드 대학교의 고대영어 교수였고, 1945년에서 1959년 사이에는 영어영문학 교수로 재직했다.

그는 나이가 들고나서야 대부분의 기간 동안 소설을 썼고, 이로 인해 그의 인생 후반부에 명성을 얻었다. 특히 중간계(the Middle Earth)에 대한 작품들의 지속적인 인기와 영향력은 그의 명성을 끌어올려 그를 현대 고급 판타지 장르의 아버지로 만들었다.

또한 그는 베오울프나 가웨인 경과 녹기사 등에 대한 많은 비평도 남겼다. 그는 문학 토론 그룹인 잉클링스의 멤버였으며, C. S. 루이스와 깊은 우정을 나누었다. 톨킨은 영어 사전 편찬과 관련한 일을 하기도 했으며, 언어학 교수이기도 했다. 그는 언어학에 대한 관심이 남달라서 그의 작품 내에 인공적인 언어를 만들어서 사용하기도 하였다. 대표적인 것으로 꿰냐와 신다린이 있다.